...
日暮戈薇是就读于国中三年级的15岁普通小女生，某日，她偶然通过家中神社的枯井来到了500年前的战国时代。时狼烟四起，妖怪横行，世间大地生灵涂炭。戈薇在御神木那里邂逅了被封印的半妖犬夜叉。50年前，意欲变成真正妖怪的犬夜叉，为了得到四魂之玉结识拥有强大灵力的巫女桔梗。经过一段时间相处，两人之间产生了感情。犬夜叉因此希望变成人类，而桔梗也打算在净化完四魂之玉后过回普通人的生活。然而，对桔梗心存邪念的盗贼鬼蜘蛛将灵魂和肉体献给妖怪，继而转生变成邪恶的半妖奈落。在他的一番挑拨下，犬夜叉被桔梗封印在神木之上，重伤的桔梗也在悲伤绝望中死去。 桔梗转生的戈薇解救了犬夜叉，却不慎将四魂之玉射成碎片。为了找回碎片，她和犬夜叉以及随后遇到的伙伴：七宝、弥勒、珊瑚踏上了充满艰难险阻的旅途……
白童子进行一系列代替奈落的策划。抢夺戈薇的四魂之玉碎片，唆使神乐背叛奈落。另一方面，犬夜叉他们虽然终于知道了白童子的半身——奈落的要害心脏赤子所在的地方，但。。。
因为奈落受伤的桔梗在翠子的死魂的帮助下恢复了，并告诉了再次重逢的犬夜叉消灭奈落的方法。另一方面，钢牙在狼族的墓地为了最强的武器“五雷指”进行了试练。同时，与魍魉丸对决的杀生丸，察觉了神乐血的气味。。。
到了一年一度的狐妖术升级考试的日子了。弥勒也被卷入了考试中。七宝在犬夜叉混乱的帮助下升级了。另一方面，杀生丸造访了刀刀斋想重新锻造天生牙。天生牙的到了可以战斗的力量。杀生丸有了新的绝招。
刀匠刀秋用龙人的鳞片打造的妖刀“夺鬼”完成了。面对交战时被邪气侵蚀的，准备吸收铁碎牙的妖气的夺鬼，犬夜叉能获胜吗！？另一方面，钢牙为了帮助被毒蛾攻击的妖狼族得孩子们，与魍魉丸展开了战斗......
铁碎牙得到了龙鳞的力量。为了能完全控制使用这种力量，犬夜叉不得不开始了修行。在刀刀斋的告知下，犬夜叉他们拜访了妖灵大圣。妖灵大圣拔出了妖怪的肝脏，恢复了妖怪的本来面目。
钢牙跑来支援与魍魉丸和奈落战斗的犬夜叉，但是却被魍魉丸抓到并夺走了四魂之玉的碎片。另一方面，奈落真正的用意却是逼迫魍魉丸身体里潜藏的心脏赤子！三人混战结果是...?
被奈落的蜘蛛丝污染的桔梗为了自救，到梓山的灵庙去取弓弦。戈薇为了救桔梗，于是急忙赶到了梓山。另一方面，在白夜准备去琥珀的四魂之玉碎片的时候，杀生丸出现了……
桔梗准备净化有着翠子的意愿的钢牙脚上的碎片，并连同奈落和四魂之玉一起。桔梗对戈薇的真心托付“最后碎片，一定要守护住琥珀的希望”……为了保护桔梗的犬夜叉从奈落手里出来了吗！？
杀生丸的母亲对寻找扩大天生牙冥道的方法的杀生丸，使用了父亲遗留下来的冥道石。但是，出现了一只巨大的狗吞下了琥珀和铃，并带他们去了冥道。去追二人的杀生丸，踏上了无法活着回来的冥道……
妖怪花皇要使痛苦和悲伤之心汲取养分。被花香迷惑的犬夜叉做着虚幻的梦。戈薇向花皇射出了破魔之箭……另外，受奈落之命的神无带着妖镜出动了!
铁碎牙的妖力被镜妖吸收。被猛烈攻击而妖化的犬夜叉进行了反击，但是给予镜妖的伤害全部被神无转移了。双方不分胜负的时候， 奈落命令神无打倒犬夜叉，并将战斗中的神无夺了生命，他的真正心意是……
过度使用风穴的弥勒倒下了，珊瑚为了打倒妖怪在飞来骨上涂了剧毒。为了驱除飞来骨身上的毒，珊瑚只能接受药老毒仙的试练。另一方面，深受风穴之苦的弥勒向药老毒仙询问，喝了药能否消除痛苦……
曾经与杀生丸、犬夜叉的父亲战斗而被夺走了冥道残月破的死神鬼，出现在了杀生丸的面前。死神鬼为了引发杀生丸的妒忌，便故意说道，天生牙只不过是铁碎牙的一部分罢了，不可能释放出完全的冥道残月破的。到底和犬夜叉的铁碎牙共鸣的天生牙的秘密是……
刀刀斋对知道其父亲为何将天生牙给自己的秘密而愤怒的杀生丸，说道只有在舍弃对刀的执著和对犬夜叉的憎恨的时候，才能超越他的父亲，犬牙大将。另一方面，奈落为了四魂碎片袭击了琥珀，却渐渐注意到了桔梗留下这闪耀着最后一丝纯洁光芒的四魂之玉碎片的用意。
杀生丸使用了神无的遗物——镜妖的碎片，夺取了铁碎牙的能力。虽然犬夜叉妖化进行了反击，但是杀生丸对他使出了冥道残月破。继承父亲遗物铁碎牙的犬夜叉，他在冥界的黑暗中消失了吗!?
死在奈落的手里的巫女瞳子，她的尸体复活了。瞳子将戈薇封在结界里的目的何在!? 四魂之玉与戈薇的秘密到底是!?另一方面，梓山的弓原来的灵力终于显现了!?
犬夜叉和枫姥姥去寻找戈薇力量被封印的秘密。另一方面，四魂之玉的邪念曲灵，借助了奈落的妖怪们的肉体，出现了！杀生丸他们受到了曲灵的猛攻!!就在这个时候，刀刀斋终于察觉了杀生丸…！
被曲灵盯上的琥珀，他的意识还是无法恢复。担心中的戈薇不得不为了考试，回到现代好好学习。但是，志愿高中入学考试的当天，犬夜叉却从战国来了！戈薇能够平安的通过考试吗!?
追杀曲灵的杀生丸，却中了梦幻的白夜的圈套。曲灵准备对失去意识的琥珀下手，夺取四魂之玉的碎片交给奈落。弥勒为了阻止曲灵，用风穴吸入了曲灵的邪气而倒下了…!!而追逐琥珀的珊瑚和犬夜叉…!?
奈落为了夺取最后的四魂之玉碎片而现身，虏获了戈薇，犬夜叉他们为之苦战。琥珀用桔梗留下的最后一丝光和戈薇的破魔之箭给了奈落一击，但是却被夺走了四魂之玉碎片而气绝。珊瑚因为琥珀的死而悲痛欲绝……。
