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在击退侵犯领地的强盗时，明智光秀对强盗头领所使用的名为“铁炮”的前所未见的武器产生了兴趣。他去拜见继承美浓守护代斋藤氏名号的斋藤道三，以某个约定为交换条件，获得许可去寻找叫“铁炮”的东西。在堺，光秀意外地与三好长庆的家臣松永久秀相识并意气相投。接下来，他前往京都，遇到了名医望月东庵。不过，望月酷爱赌博，光秀搞不清他到底是真正的名医还是个庸医。就在这时，因为大名之间的争斗，町里燃起大火。
望月东庵和他的助手驹向光秀敞开心扉，并且一起前往美浓。但是，前方却是计划侵略美浓的尾张织田信秀的大军。面对以少对多的局面，斋藤道三决定设置陷阱。光秀与道三的嫡男高政反对，但是，那正是擅长欺骗敌人的道三的作战方式。
丈夫亡故后，归蝶造访明智家，与光秀、驹推心置腹，一起度过短暂的时光，终于恢复了笑容。另一方面，道三准备拥立更容易操纵的土岐赖艺担任新的美浓守护。赖艺从内心里讨厌道三的行径，便向高政暗示自己才是他的亲生父亲。
在与今川的战争中，尾张的信秀负重伤，濒临死亡。收到这个消息后，道三派为他妻子治完病后要前往尾张的东庵，去剌探天敌信秀的身体状况的真实情况，而监督东庵的关使就交给了光秀。菊丸也加入队伍。三人潜入尾张的古渡城，成功地打听出了信秀的情况。
接受了道三命令的光秀，在制作枪法的基础上，为了寻找为什么将军家需要大量的枪支，再次前往京都。本能寺为寻找能干的铁炮锻造师·伊平次而来，与作为将军·足利义辉护卫的三渊再会。据说将军家也在寻找伊平次，但伊平次忽然不见了。被三渊带到松永身边的光秀，从松永那里听说，铁炮的真正力量是互相牵制，成为减少战争的抑制力。
光秀得知，在将军足利义辉也出席的连歌会上，有一个受掌权者细川晴明指使的针对松永久秀和三好长庆的暗杀计划。他害怕此举会破坏京都好不容易得来的安宁，于是，潜入馆内，在三渊与藤孝协助下，救下了松永等人，自己却因此负伤。受伤的光秀被送到东庵的诊所，与驹久别重逢。
信秀被骏河的今川义元的行动所威胁，决定与美浓的道三议和，提出的条件是道三的女儿归蝶嫁给信秀的嫡子信长为妻。外出旅行的光秀回到明智庄，归蝶正等待着他。因为二人青梅竹马，她对光秀怀着朦胧的爱意。她请光秀阻止自己去尾张和亲。另一方面，道三命令光秀去说服不肯开口的归蝶。
在尾张的海边，光秀亲眼看到了装束奇特、备受渔民们仰慕的织田信长。他纠结于归蝶嫁给这样一个男人是否合适，而他的母亲牧则告诉他，最重要的是应该把美浓国的未来放在第一位考虑。归蝶明白光秀无法回报自己的感情，便提出条件，让光秀亲口说出她应该去尾张看看美浓所没有的大海并在背后支持她。
归蝶虽然上了花轿，但是在婚礼却被放了鸽子。在第二天一早，她终于与归来的信长碰了面。虽然装束奇特，但信长为领民着想的样子，以及他坦率地为前一天失约而道歉，让归蝶对他产生了兴趣。婚礼上，信秀与土国御前兴高采烈，然而，看到信长带来的贺礼后，信秀却痛斥儿子。看到不被父母痛爱的信长孤独的样子，归蝶接近信长，一边接受铁炮指导，一边谈起自己的父亲也时不时变得讨厌，但还是喜欢父亲。另一方面，在美浓的光秀与后来成为他妻子的熙子令人怀念地重逢了。
在造访京城的旅行艺人剧团里，驹与女座长伊吕波太夫重逢。当年伊吕波太夫捡到战争孤儿驹并抚养了她。这一年的年末，今川义元攻打尾张国境，要求引渡作为人质被扣押在信秀身边的三河松平家的嫡男竹千代。对此，道三产生了广阔的三河被今川控制的危机感。为了通过归蝶打探消息，光秀奉命来到那古野城，与信长相遇。
今川再次攻入尾张，接连占领织田家南部的领地。终于，信秀暴露出实力不支之相，他向道三请求援军，然而，高政、稻叶等人谴责独断专行与尾张议和的道三，美浓内部意见不一致。光秀去尾长转达不出兵的理由。这样下去形同人质的归蝶恐怕会成为牺牲品，信长猛然回忆起信长曾说过在京都的将军斡旋下美浓纷争得以平息的事。光秀回去后向道三提出，请求将军家斡旋，但是道三一听说要花钱就面露难色。因此，在高政帮助下，光秀拜见美浓守护土岐赖艺，但是，憎恶道三的赖艺断然拒绝了他的请求。
织田与今川议和成功，但是三河的据点压制，今川的势力已经逼近到尾张的面前。信秀觉悟到自己命不久矣，把信长等人聚集到一起召开会议，商量织田家的未来。他说会把重要的据点末盛城和得力的家臣一起交给信长的弟弟信胜。失望的信长暴跳如雷。见此情景，归蝶去探望卧病在床的信秀，想打听信秀这次决定的真意。另一方面，在美浓，光秀迎娶了熙子，沉浸在周围人的祝福之中。
道三怒气冲冲地讨伐企图暗杀自己的赖艺。高政明言一旦开战他会站在“亲生父亲”赖艺那一边，还逼光秀在双方之间做出选择。光秀拜见道三，诉说此战是同胞相残，必将使国家灭亡。而道三表示并非真想打仗，是要驱逐赖艺，更是为彻底收服国众而演的一场戏。另一方面，高政等人聚集在鹭山城，推举赖艺为总大将，但是赖艺却因为害怕，早早就准备逃跑。
在与道三会面的地方，信长带来了大量的铁炮队。道三觉得信长率直而有先见之明，与自己年轻时相似，不禁大为喜欢。光秀见此情景安下心来。这时，太原雪斋率今川军再次进攻尾张。信长请求美浓派援军，道三当即允诺。但是，高政认为道三不经商议就擅自做出把美浓置于危险境地的重大决定，非常气愤。
道三循入佛门，高政终于继承家督之位，获得美浓的守护代之位。某天，道三的正妻之子孙四郎奉归蝶之命来拜访光秀。因为高政与信长为敌，众人都担心这会把国家引向错误的方向，希望设法令高政引退，所以孙四郎恳请光秀代表明智家打头阵。光秀去见高政，高政却让他不要跟着与归蝶会面的孙四郎搞小动作。而且高政要重新审视与信长的盟约，并暗示了自己和正与信长敌对的织田彦五郎的关系，这让光秀隐隐不安。
道三出兵讨伐高政。光安为明智家在这场把国家一分而二的战铮中该站在哪一方而苦恼。另一方面，光秀为避免开战，前往尾见拜见信长和归蝶。光秀请求织田支持道三却不参战，交换条件是给背弃与织田同盟的高政留一条命。然而，由于光秀没有帮助归蝶的弟弟孙四郎导致他死亡，所以归蝶无法消除对光秀的不信任感，冷淡地拒绝了他。
在尾张，安排道三逃往越前的计划被拒，归蝶愤愤不平。信长得知道三处于劣势后，信长坐立不安，决定引兵出战。光秀据守明智庄，决定与光安一道襄助道三。终于，战斗在长良川两岸展开。当一进一退的攻防战正在持续之时，高政亲率大军赶到，道三的军队渐露败相。
被高政军队追逐的光秀等人九死一生逃出美浓。根据归蝶的计划，伊吕波太夫出现在众人面前，引导他们到达邻国越前的领地。太夫谒见领主朝仓义景，商论他可否收留明智家。义景凝视着光秀，估量他的价值，总算勉强答应了。
道三死后过了两年，光秀在越前过着朴素的日子。他被朝仓义景唤来，义景命令他去探听将军义辉回京都的情况。在京都，他听到一个令人不安的传言，准备将尾张收入囊中的斋藤义龙一派打算刺杀信长。光秀借助松永久秀之力将阴谋扼杀于摇篮。义龙与曾经的朋友重逢，他提出二人再次联手将美浓发展成为一个富强的大国。
骏河的今川义元再次开始进攻尾张。过去的人质、如今长大成人了的松平元康担任先锋。光秀注意到这件事，为了能避免战争，他向归蝶和信长建议，与元康的生母於大及舅舅水野信元接触。
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